Nel continente di Erdrea vive un ragazzo che sta per celebrare il passaggio alla maggiore età insieme a una cara amica d’infanzia. Proprio tramite tale cerimonia scopre di essere un individuo leggendario conosciuto come il Lucente, perciò raggiunge il palazzo del re per prestargli servizio, ma viene marchiato come Figlio dell’Ombra e ritenuto una minaccia per il mondo. Il Lucente dovrà radunare un gruppo di avventurieri per esplorare il mondo intero e scoprire la vera minaccia che incombe su Erdrea.
A settembre 2019, Dragon Quest XI ha ricevuto anche una versione per Nintendo Switch chiamata Dragon Quest XI S. Si tratta di una versione estesa del gioco per cui, oltre ad alcune funzionalità aggiuntive, sono state sviluppate e rese giocabili alcune parti di storia che nel gioco originale venivano solo raccontate da determinati personaggi durante l’Atto 2.